John Slattery se fait tout d'abord connaître comme acteur de séries télévisées à la fin des années 1980, dans Les Douze Salopards à laquelle il participe à plusieurs épisodes. En 1991, il est choisi pour un rôle régulier dans Homefront, une série qui se passe au lendemain de la Seconde Guerre mondiale. Courant des années 1990, l'acteur s'illustre sur grand écran via de petits rôles et côtoie de grands noms du cinéma américain, que ce soit Al Pacino (City Hall), Arnold Schwarzenegger (L'Effaceur) Robert De Niro (Sleepers).Le comédien continue de se partager entre le petit et le grand écran, à l'orée des années 2000, alternant des apparitions dans des séries (Maggie, Will & Grace) avec des rôles au cinéma sous la direction de grands réalisateurs américains. Il se retrouve ainsi au casting du thriller Traffic de Steven Soderbergh, du mélodrame Le ...
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