Dinara Droukarova fait ses débuts au cinéma à 12 ans, dans It was near sea en 1988, mais elle est révélée deux ans plus tard par le long-métrage de Vitali Kanevski, Bouge pas, meurs, ressuscite, qui bouleverse le Festival de Cannes et y obtient la Caméra d'or en 1990. Elle retrouve le cinéaste russe pour Une vie indépendante puis le documentaire Nous, les enfants du XXe siècle.
Si Dinara Droukarova tourne en 1998 Des monstres et des hommes avec un autre jeune réalisateur soviétique, Aleksei Balabanov, c'est en France que la comédienne choisit de poursuivre sa carrière. Elle apprend le français en 1995 au cours du tournage du Fils de Gascogne, dans lequel elle a pour partenaires ses aînées venues du froid Macha Meril et Marina Vlady. Désormais installée à Paris, Dinara Droukarova apparait en 2003 dans Petites coupures de Pascal Bonitzer, mais l'actrice est surtout remarquée la même année dans Depuis qu'Otar est parti, portrait de trois générations de femmes en Georgie réalisé par Julie Bertuccelli. Son interprétation tout en nuances lui vaut le prix Michel Simon et, en 2004, une nomination au César du Meilleur espoir féminin.