Passionné par le cinéma fantastique et les films de genre, véritable movie freak, Joe Dante écrit très jeune pour diverses publications, dont Famous Monsters, le fanzine Castle of Frankenstein et The Movie Bulletin. Alors étudiant en dessin, le jeune Joe Dante réalise en 1968, en collaboration avec son ami Jon Davison, The Movie orgy, oeuvre de sept heures composée d'extraits de classiques des années cinquante. Une première expérience de monteur qui lui permet de rentrer au sein de l'écurie Roger Corman au montage de bandes-annonces et de certains longs métrages, dont Lâchez les bolides! (1974), premier film de Ron Howard. En 1976, il se voit proposer, en compagnie de son collègue Allan Arkush, un défi par le maître Corman : réaliser le film le moins cher de l'histoire de New World Pictures, soit un budget de 60 000 dollars. Le résultat, la comédie Hollywood Boulevard tournée en seulement dix jours, lui offre ses galons de réalisateur.
Deux ans plus tard, Joe Dante passe à la réalisation en solo avec Piranhas, sanglante série B surfant sur la vague des Dents de la mer. C'est ce film qui attire l'attention d'un Steven Spielberg alors en pleine ascension, qui le prend sous son aile. Après le très remarqué Hurlements (1981), Spielberg lui propose de mettre en scène un épisode du film La Quatrième Dimension, puis la comédie horrifique Gremlins : véritable carton (114 millions de dollars aux Etats-Unis pour un budget de onze millions), cette bande rapidement devenue culte impose Joe Dante et son humour décalé et irrévérencieux comme l'un des réalisateurs à suivre. Passionné par le monde de l'enfance et la science-fiction comme son mentor, Joe Dante dirige l'année suivante les jeunes Ethan Hawke et River Phoenix dans l'aventure fantastique Explorers. En 1987, il poursuit dans le genre avec L'Aventure interieure, puis Gremlins 2, la nouvelle génération (1990), également produits par Spielberg. Il fait auparavant un détour par la comédie noire (Les Banlieusards, 1989) et le petit écran (les séries La Quatrième dimension, Amazing Stories ou Eerie, Indiana).
En 1993, Joe Dante signe un hommage aux films de son enfance avec Panic sur Florida Beach, l'histoire de la présentation d'un monster movie dans une petite ville américaine durant la crise des missiles cubains. Après cet opus aux accents nostalgiques malheureusement peu lucratif, le cinéaste se tourne vers la télévision pour quelques années et signe notamment La Seconde Guerre de Secession (1997) pour HBO. En 1998, après cinq années passées loin des plateaux de cinéma (et un premier développement pour le projet La Momie notamment), il revient avec Small Soldiers, anti-Toy Story au discours anti-militaire et anti-consumériste. Les résultats mitigés du film, au ton sans doute trop noir pour le public visé, l'éloignent une nouvelle fois des plateaux, jusqu'à 2003 et Les Looney Tunes passent à l'action dans lequel il confronte les humains Brendan Fraser et Jenna Elfman aux Toons Bugs Bunny et Daffy Duck.