De père irlandais et de mère indienne, Rory Cochrane passe son enfance en Angleterre. A son retour aux Etats-Unis, il s'installe à New York où il poursuit ses études d'art dramatique à la LaGuardia High School of Performing Arts.
En 1989, il apparaît pour la 1ère fois à l'écran dans un documentaire sur la drogue. La même année, il fait ses débuts au cinéma dans Un baiser avant de mourir (il apparaît 15 secondes à l'écran). Il obtient ensuite un rôle plus substantiel dans Fathers & sons, celui du fils de Jeff Goldblum. En 1993, il fait partie de la Génération Rebelle.
Après plusieurs rôles dans de nombreux films, il est engagé en 2002 pour jouer Tim Speedle dans la série Les Experts : Miami. Fatigué par toute la terminologie scientifique et médicale fréquemment utilisée, il demande à être libéré de son contrat au bout de deux ans. CBS accepte et son personnage est tué ! Il se lance vers de nouveaux projets au cinéma et tourne en 2006 aux côtés de Keanu Reeves et Winona Ryder dans A scanner darkly.