Issu d'une famille modeste, Claude Miller développe dès l'enfance un goût prononcé pour les salles obscures. Brillant élève à l'IDHEC (entre 1962 et 1963), il intègre, à l'heure des obligations militaires, le Service Cinématographique des Armées. Après un premier stage effectué pour l'IDHEC sur le tournage de Trois chambres à Manhattan de Carné, il occupe différents postes (assistant réalisateur, régisseur, directeur de production) pour gagner sa vie, ce qui lui permet de côtoyer de grands réalisateurs comme Bresson, Demy, Godard et surtout François Truffaut, auprès duquel il travaille de 1968 à 1975.

Parallèlement à ces activités, Claude Miller réalise trois courts métrages salués pour leur originalité et leur liberté de ton, Juliet dans paris (1967), La Question ordinaire (réquisitoire contre la torture qui sera censuré) et Camille ou la comédie catastrophique -ces deux derniers sont présentés à la Quinzaine des Réalisateurs. Il signe en 1975 un premier long métrage très remarqué, La Meilleure Façon de marcher, face-à-face entre le macho Patrick Dewaere et le sensible Patrick Bouchitey. Avec son deuxième opus, Dites-lui que je l'aime, inspiré par Patricia Highsmith, le trouble est encore au rendez-vous -mais pas le public.

Claude Miller connaît la consécration en 1981 avec Garde à vue, huis clos haletant auréolé de 4 César, dont un pour Michel Serrault. L'acteur trouve un autre rôle marquant dans le film suivant du cinéaste, Mortelle randonnée avec Isabelle Adjani (1983). Après ce polar très sombre, Miller signe trois récits initiatiques autour des tourments de l'adolescence, L'Effrontée, qui révèle Charlotte Gainsbourg (Prix Louis-Delluc en 1985), La Petite Voleuse, avec la même actrice 3 ans plus tard, d'après un scénario de Truffaut, et L'Accompagnatrice, adaptation d'un récit de Nina Berberova, avec les Bohringer père et fille. Quelques années après, Le Sourire (1994), film sur la libido d'un sexagénaire, déconcerte la critique et le public.

On retrouve le goût de Claude Miller pour la littérature et le monde de l'enfance avec La Classe de neige d'après Emmanuel Carrère, Prix du jury à Cannes en 1998. Les mères sont ensuite au cœur de Betty Fisher et autres histoires (2001), avec Nicole Garcia et Sandrine Kiberlain. Il dirige ensuite Ludivine Sagnier et Bernard Giraudeau dans le tchékhovien La Petite Lili, en compétition à Cannes en 2003. Cinéphile attentif à l'évolution du cinéma français, aussi bien sur le plan économique qu'esthétique, il tourne en DV le très intrigant La Chambre des Magiciennes. Du côté des fictions plus traditionnelles, il se replonge dans l'univers, réel et fantasmé, des enfants, avec Un secret, gros succès au box-office 2007, puis Je suis heureux que ma mère soit vivante, film sur la transmission qu'il co-signe avec son fils Nathan. Parti aux Etats-unis pour Marching Band (2009), un film sur les fanfares universitaires (sa première incursion dans le documentaire), il tourne ensuite au Canada la fiction Voyez comme ils dansent. Président de la Femis de 2007 à 2010, il signe une adaptation de Thérèse Desqueyroux avec Audrey Tautou, en salles en novembre 2012, quelques mois après sa disparition à l'âge de 70 ans.