Frère de Stephen Quay.
Timothy Quay grandit avec son frère Stephen Quay à Norristown en Pennsylvanie et s'inscrit avec lui au Philadelphia College of Art. C'est dans cette école en illustration que les deux frères découvrent les films de Buñuel, Dreyer, Tarkovski et Bergman. Eblouis par ces oeuvres, ils réagissent en réalisant eux-mêmes quelques courts métrages de fiction et deux films d'animation utilisant des collages. Après l'obtention de leur diplôme en 1969, ils s'inscrivent au Royal College of Art de Londres et conçoivent à cette époque trois petits films d'animation : Der Loop der Loop, Il Duetto et Palais en flammes.
Quelques années plus tard, travaillant alors comme graphistes aux Pays-Bas, ils font une rencontre déterminante, un ancien ami du Royal College of Art, Keith Griffiths, qui travaille pour le British Film Institute et les poussera à mettre en scène en 1979 un film de marionnettes intitulé Nocturna Artificiala. Le film terminé, ils créent leur propre société de production, la Koninck, grâce à laquelle ils réaliseront quelques documentaires dont Le Cabinet de Jan Svankmajer (1984), commandité par Channel Four, ainsi que des courts métrages sur Stravinsky (Stravinsky - The Paris Years, 1983) ou encore l'art de l'anamorphose (De Artificiali Perspectiva, 1991).
Parallèlement à leur carrière de cinéastes, les frères Quay créent des décors pour le théâtre, des intermèdes pour des chaînes de télévision et des spots publicitaires. C'est en 1995 que tous deux se lancent dans le long métrage de fiction avec Institut Benjamenta, suivi dix ans plus tard de L'Accordeur de tremblements de terre, une libre adaptation du roman L'Invention de Morel d'Adolfo Bioy Casares dans laquelle évolue Amira Casar. Entre-temps, les Quay ont continué à travailler pour le théâtre, à participer à des expositions organisées par le British Museum et la Tate Modern et à réaliser des courts métrages dont In Absentia (2000) sur une partition spécialement écrite par Karlheinz Stockhausen.