Étudiante à l'Eastern Illinois University puis à la Northern Illinois University, Joan Allen est l'un des membres fondateurs, avec John Malkovich, de la troupe de théâtre Steppenwolf. En 1985, le public américain la découvre dans la mini-série Evergreen et dans son premier film sur grand écran : la comédie Compromising positions, aux côtés de Susan Sarandon. Victime aveugle du Sixième sens (1986) de Michael Mann, elle tourne à deux reprises sous la direction de Francis Ford Coppola dans Peggy Sue s'est mariée (1986) et dans Tucker (1988), puis incarne l'ancienne épouse de Bruce Willis dans le drame Un héros comme tant d'autres (1989) de Norman Jewison.

Il lui faut attendre 1995 pour trouver un rôle à la mesure de son talent : elle interprète cette année-là l'épouse tourmentée de Nixon sous la houlette d'Oliver Stone. L'année suivante, elle est citée à l'Oscar de la Meilleure actrice dans un rôle secondaire pour sa performance dans La Chasse aux sorcières (1996). Connue comme l'une des actrices les plus sensibles de sa génération, elle contribue au succès critique de The Ice storm (1997), Volte-face (id.) et Pleasantville (1998). Parallèlement à ses compositions émouvantes, Joan Allen aime à incarner des femmes de caractère comme la sénatrice Laine Hanson dans Manipulations (2001), et l'agent de la CIA Pamela Landy dans la trilogie Jason Bourne, signée Paul Greengrass.

Malgré ses incursions régulières dans le cinéma dit "commercial", Joan Allen n'en oublie pas pour autant de s'illustrer dans des films plus confidentiels, et apparaît à l'affiche du drame romantique Yes (2004) aux côtés du Français Simon Abkarian avant de donner la réplique à Kevin Costner dans la comédie douce-amère Les Bienfaits de la colère (id.). Elle part ensuite sur les routes avec Jessica Lange et Kathy Bates dans le road movie Bonneville (2008), et s'embarque l'année suivante dans une aventure insolite qui retrace l'histoire d'une amitié indéfectible entre un homme (Richard Gere) et un chien, Hatchi, montrant une fois de plus sa diversité de registres. En 2012, elle reprend du service dans le rôle qui l'a révélée au grand public en prêtant ses traits à la désormais célèbre Pam Landy pour la quatrième fois de sa carrière, dans Jason Bourne : l'héritage.