Tate Donovan commence sa carrière à la télévision dès l'adolescence dans plusieurs téléfilms comme Not my kid (1985), et dans la mini série Nutcracker: Money, Madness & Murder. Pour se rapprocher du cinéma, il s'installe à Los Angeles et obtient des rôles dans les films Clean and sober (1988) où il incarne un toxicomane, Memphis Belle (1990), ou encore Love Potion No. 9 (1992) dans le rôle principal aux côtés de Sandra Bullock.
Après plusieurs petits rôles, et le doublage du personnage d'Hercule dans le dessin animé de Disney du même nom, Tate Donovan se tourne vers la télévision. Il apparaît dans des séries à succès comme Ally McBeal (1997) et Friends (1998) où il interprète Joshua, le petit ami de Rachel (Jennifer Aniston). En 2003, la série Newport Beach lui offre le rôle régulier de Jimmy Cooper.