Fille des acteurs Don Johnson et Melanie Griffith, Dakota Johnson fait ses débuts au cinéma en 1999 aux côtés de sa mère dans la comédie La Tête dans le carton à chapeaux. Réalisé par son beau-père de l'époque, Antonio Banderas, le film ne fait pas grand bruit et l’actrice se consacre pendant plusieurs années à une carrière dans le mannequinat. Elle revient au cinéma en 2010 dans The Social Network de David Fincher, où elle incarne une conquête de Sean Parker, interprété par Justin Timberlake.

Après plusieurs apparitions dans des productions indépendantes, elle décroche le rôle principal de la sitcom Ben and Kate mais le succès n’est pas au rendez-vous et la série est annulée à l’issue de la première saison. Après avoir été à l’affiche des comédies 21 Jump Street et 5 ans de Refléxion, Dakota change de registre et s’illustre en 2014 dans le film d’action Need for Speed où elle incarne la fiancée de Dino Brewster (Dominic Cooper). 

Mais c’est en 2015 qu’elle se fait connaître du grand public en décrochant le rôle très convoité d’Anastasia Steele dans l’adaptation cinématographique du roman érotique à succès Cinquante Nuances de Grey. Un rôle qu’elle reprendra par la suite à deux reprises (en 2017 et 2018) aux côtés de Jamie Dornan, qui incarne le milliardaire Christian Grey.

Refusant d’être cantonnée au rôle qui l’a propulsée, elle s’illustre en parallèle dans des genres différents tels que le polar Strictly Criminal où elle incarne l’ex-femme de Johnny Depp, le drame A Bigger Splash (remake de La Piscine) et la comédie girly Célibataire, mode d’emploi, aux côtés de Rebel Wilson. En 2018, elle retrouve le cinéaste italien Luca Guadagnino pour la relecture du film d’épouvante culte Suspiria.

On la voit ensuite dans le thriller Sale temps à l'hôtel El Royale, l'horrifique Wounds, les comédies dramatiques Our Friend et Cha Cha Real Smooth, la comédie romantique La Voix du succès, le drame The Lost Daughter et la romance Netflix Persuasion. En 2024, elle joue le rôle-titre de Madame Web, quatrième opus du Sony's Spider-Man Universe, et donne la réplique à Sean Penn à l'intérieur d'un taxi dans Daddio.