Fils de paysan italien, Frank Capra immigre aux Etats-Unis alors qu'il n'a que six ans. Après des études de chimie et son service militaire, il exerce plusieurs petits métiers puis s'exile en Californie où il travaille comme assistant-monteur, accessoiriste et gagman, d'abord aux Hal Roach Studios puis pour les productions de Mack Sennett. En 1922, il s'essaye pour la première fois à la réalisation avec un court-métrage du nom de The Ballad of Fisher's Boarding House. 4 ans plus tard, il écrit Plein les bottes et met en scène un film burlesque du nom de L'Athlète incomplet, son tout premier long métrage. Il y dirige Harry Langdon, l'un des acteurs burlesques les plus connus à l'époque. Capra collabore de nouveau avec le comédien sur Sa dernière culotte un an plus tard.

En 1928, il signe un contrat d'exclusivité avec les studios Columbia Pictures qui lui donnent carte blanche. Cette collaboration engendrera 25 films qui permettent au petit studio de rivaliser avec les majors hollywoodiennes. En 1931, il s'associe pour la première fois au scénariste Robert Riskin sur La Blonde platine, une comédie légère où Jean Harlow incarne la blonde du titre. Capra et Riskin tournent ensuite La Ruée, drame humain sur fond de Grande Dépression. L'association des deux hommes marque le début de la prise de conscience sociale dans leurs films. Peu à peu se dessinent les caractéristiques qui feront la patte de Capra : un héros naïf et idéaliste qui s'attaque seul au système tout entier.

C'est à ce moment-là que le réalisateur italo-américain goute enfin au succès avec Grande dame d'un jour (qui lui vaut l'Oscar du meilleur réalisateur), où une clocharde tente de se faire passer pour une femme de la haute bourgeoisie. Suit son emblématique New York-Miami (1934) avec Clark Gable et Claudette Colbert. C'est le premier film de toute l'histoire des Oscars à remporter les cinq principales statuettes : film, réalisateur, acteur, actrice et scénario original. Avec Vous ne l'emporterez pas avec vous, qui raconte une histoire d'amour impossible entre le fils d'un milliardaire et une fille issue d'une classe modeste, Frank Capra décroche l'Oscar du meilleur film pour la deuxième fois consécutive et celui du meilleur réalisateur pour la troisième fois de suite. Couronné d'un immense succès public, son film suivant, Mr. Smith au Senat, confirme le sacre de Frank Capra au statut de cinéaste légendaire.

Après cette période riche et intense dans la carrière de l'artiste, L'Homme de la rue, tourné juste avant l'entrée des Américains dans la Seconde Guerre mondiale, explore les mêmes thèmes chers à Capra : misère sociale, corruption politique, exposition médiatique, etc. 1941 marque l'engagement politique du cinéaste, soucieux de contribuer à l'effort de guerre contre l'ennemi nazi. De ce fait, Capra participe à la réalisation d'une dizaine de films de propagande dont le plus célèbre reste Prelude to war. Son unique film commercial projeté pendant le conflit mondial est Arsenic et Vieilles Dentelles avec Cary Grant. Capra y renoue avec la loufoquerie de ses premières œuvres burlesques.

Après la guerre, il crée la société Liberty Films pour laquelle il réalise La vie est belle, l'histoire d'un homme désespéré sauvé par son ange gardien. Au moment de sa sortie, ce film sera un échec commercial cuisant bien qu'il soit aujourd'hui devenu très populaire. Ni L'Enjeu (1948), traitant du Parti Républicain, ni Si l'on mariait papa (1951), incursion dans la comédie musicale, ne rencontrent la réussite de ses précédents films tournés dans les années 30. Frank Capra s'éclipse alors d'Hollywood et des plateaux de tournage. Entre 1956 et 1958, il réalise toutefois quelques documentaires scientifiques à vocation éducative dont Our Mr. Sun. Il fait son retour au cinéma au début des années 60 avec Un trou dans la tête, son premier film en couleurs, et Milliardaire pour un jour (remake de son Grande dame d'un jour tourné 28 ans plus tôt) sans connaître, toutefois, le succès. Résigné par ces fiascos successifs, le cinéaste décide de mettre une bonne fois pour toutes un terme à sa carrière.

L'œuvre de Frank Capra reste marquée par son éternel optimisme, son indétrônable patriotisme et son caractère profondément humain. Malgré des critiques qui lui ont souvent reproché de donner dans la "guimauve", autrement dit dans l'excès de crédulité, il reste l'un des réalisateurs américains les plus adulés dans le monde entier.