Né à Besançon, Jean-François Laguionie se passionne pour l'animation depuis sa rencontre avec Paul Grimault, dont il est l'élève durant plusieurs années. Après quinze années à réaliser des courts métrages, dont La Demoiselle et le Violoncelliste qui le révèle en 1965, il reçoit la Palme d'Or du court-métrage au Festival de Cannes 1978 pour La Traversee de l'Atlantique a la rame, film d'animation réalisé avec du papier découpé. Après ce succès, il fonde son propre studio, La Fabrique.
Auteur de nombreux romans qu'il adapte pour la plupart à l'écran, Jean-François Laguionie, devenu l'un des grands spécialistes de l'animation française, réalise en 1985 son premier long-métrage d'animation, Gwen le livre de sable. En 1999, il signe Le Château des singes, puis revient en 2003 avec L' Ile de Black Mor, une aventure maritime dont le héros est un jeune garçon à la recherche d'une île au trésor.
Laguionie s'aventure également à l'animation pour la télévision, mais au lieu d'exercer le rôle de réalisateur, il alterne les fonctions d'animateur, directeur artistique, producteur et chef décorateur. Il participe à plusieurs séries (Lava-lava !, Souris souris) ainsi qu'à des téléfilms, comme les deux volets des adaptations des romans de Jules Verne - Le tour du monde en 80 jours (TV) et Voyage au centre de la terre (TV). En 2011, il revient à la réalisation d'un projet existant depuis 2004, Le Tableau, un nouveau pari technique et artistique, puisque le film combine l'animation de peintures à l'huile avec un mélange de 3D et de prises de vues réelles.
En 2016, Jean-François Laguionie signe Louise en hiver, ode à la vie et au temps qui passe, contant les aventures d'une vieille dame "oubliée" à la fin de l'été dans la petite station balnéaire de Biligen. Porté par le timbre grave de Dominique Frot, le long métrage est sélectionné entre autres aux festivals d'Annecy et de Sitges.