Diplômé de l'université d'Howard, une faculté afro-américaine, dans deux disciplines différentes (l'architecture et la photographie), c'est une caméra en main qu'Ernest Dickerson débute sa carrière de manière singulière : il filme les opérations chirurgicales de l'académie de médecine locale.

A la prestigieuse université de New York, il fait la connaissance de Spike Lee, qui devient son mentor. Le cinéaste lui confiera le poste de directeur de la photographie sur son premier long métrage Nola Darling n'en fait qu'à sa tête, renouvelant l'expérience sur Do the right thing et Jungle Fever. Dickerson s'inspire largement des leçons de Spike Lee pour réaliser Juice, un premier film qui dissecte les moeurs d'un gang noir, en 1992. Il fait une incursion à la télévision (réalisant plusieurs épisodes de la série Les Intouchables, en 1992), avant de revenir à l'action pure dans Que la chasse commence ! avec le rappeur/acteur Ice T, en 1994.

Réalisateur touche-à-tout, il côtoie aussi bien l'horreur (Demon knight, 1995), que la comédie (Bulletproof, 1996) ou le drame (Blind Faith, 1998). En 2001, il refait un passage par le fantastique en réalisant Bones, interprété par Snoop Doggy Dogg.