Diplômée de la Brown University et de la Juilliard School, Laura Linney complète sa formation de comédienne à l'Ecole de Théâtre de Moscou. Elle se produit ensuite dans les pièces Beggars in the house of plenty de John Patrick Shanley et Sight unseen, qui lui vaut le Theatre World Award et une citation au Drama Desk. Laura Linney décroche son premier rôle au cinéma, celui d'une jeune institutrice dans Lorenzo de George Miller en 1992, mais le grand public la découvre véritablement en 1995 et 1996 grâce à Congo de Frank Marshall, où elle interprète une exploratrice, et Peur primale, dont elle partage l'affiche, en avocate de la partie civile, avec Richard Gere.

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Dès lors, elle s'impose dans des rôles de jeune femme indépendante, sereine et sympathique. Impressionné par sa prestation dans Peur primale, Clint Eastwood l'engage pour être sa fille dans Les Pleins pouvoirs en 1997. Les deux comédiens seront amenés à se retrouver sur le tournage de Mystic River en 2003. Sa prestation d'épouse stressée de Jim Carrey dans le magnifique The Truman Show de Peter Weir lui vaut par ailleurs une nomination au Blockbuster Entertainment Awards. Laura Linney est également récompensée par les associations New York Film Critics, National Society of Film Critics et Toronto Film Critics pour sa performance d'actrice dans Tu peux compter sur moi (2000), un drame intimiste de Kenneth Lonergan.

Second rôle féminin incontournable, elle enchaîne les tournages avec une régularité exemplaire, incarnant une militante contre la peine de mort dans La Vie de David Gale (2003), une employée de bureau amoureuse de son collègue dans Love actually (id.), l'épouse de Liam Neeson dans Dr Kinsey (2004), de Jeff Daniels dans Les Berkman se séparent (2006) ou encore de Gabriel Byrne dans Jindabyne, Australie (2007), sans oublier sa prestation délicieuse de narcissisme dans la comédie Le Journal d'une baby-sitter (2008).

La belle sait également s'imposer dans des thrillers qui tendent vers le fantastique comme La Prophétie des ombres (2002) - l'occasion pour elle de donner à nouveau la réplique à Richard Gere - et L'Exorcisme d'Emily Rose (2005). En 2007, elle s'essaye au film d'espionnage avec Agent double, puis partage avec Philip Seymour Hoffman l'affiche de La Famille Savage (2008), une dramédie familiale où le frère et la sœur doivent s'occuper de leur père vieillissant.

Laura Linney ouvre une parenthèse télévisuelle en s'illustrant en 2008 dans la mini-série John Adams, fresque historique sur l'un des Pères Fondateurs et second président de la nation américaine - un rôle qui lui vaut l'obtention d'un Emmy Award - puis en prenant en 2011 la tête de la série dramatique The Big C : elle y joue Cathy Jamison, une jeune femme à qui l'annonce d'un cancer va permettre d'embrasser une nouvelle liberté. Au cinéma, on la retrouve en 2013 en cousine du président Roosevelt dans Week-end Royal, ainsi que dans Sympathy for Delicious, comédie rock aux accents surnaturels emmenée par Christopher Thornton.