Petite-fille d'un officier des services secrets britanniques et auteur de romans d'espionnage préfigurant le personnage de James Bond, la jeune Ruth semble prédestinée pour le romanesque. Diplômée d'Histoire de l'Université de Nottingham, avant d'intégrer la London Academy of Music and Dramatic Art, elle participe à la création de sa propre troupe de théâtre au sein de laquelle elle s'essaye au répertoire classique.

Ses premiers pas à la télévision se font dans la peau de Jane Eyre, qu'elle incarne pour une mini-série de la BBC en 2006. Si la comédienne ne quitte jamais vraiment les planches (elle reçoit Laurence Olivier), elle se fait peu à peu une place sur le petit écran britannique en apparaissant dans quelques téléfilms, mais surtout grâce à ses rôles dans Les Flingueuses ou le remake américain du Prisonnier.

La jeune Anglaise doit sa première apparition sur grand écran à Joe Wright, qui la dirige en princesse pour un second rôle dans Anna Karenine (2012). Elle revient toutefois à la télévision, et connaît un vif succès grâce à son rôle de criminelle fascinante dans la série Luther, face à Idris Elba. L'actrice poursuit avec Lone Ranger, Dans l'ombre de Mary, Suite française, dans lesquelks elle côtoie de grandes stars.

Ses personnages gagnant en importance, Ruth Wilson incarne une infirmière chargée de s'occuper d'une autrice dans l'horrifique I Am the Pretty Thing That Lives in the House (2016) et une agricultrice déterminée dans le drame Dark River (2018). Elle renoue avec l'épouvante via The Little Stranger cette même année 2018, où elle donne la réplique à Domhnall Gleeson et Charlotte Rampling.

Parallèlement, la native d'Ashford trouve son rôle le plus connu dans The Affair. Dans cette série au dispositif scénaristique original, elle campe une serveuse qui a une relation avec un homme marié (Dominic West). Après son départ du programme, à la fin de la saison 4, Ruth Wilson se glisse dans la peau du rôle-titre de Mrs Wilson, un drame historique et intime dans le Londres d'après-guerre.