Corey Stoll commence à jouer au théâtre, après avoir terminé sa formation théorique à l’école d’art dramatique Long Lake Camp for The Arts. Le jeune new-yorkais participe à un court métrage, afin d’appréhender la caméra, avant d’obtenir en 2004 un petit rôle dans Les Experts et d’autres grandes productions comme New York Police Blues, Alias, Numb3rs ou encore Urgences.

Ses premières expériences sur le petit écran lui permettent de se faire une place au cinéma dans L'affaire Josey Aimes, avec Charlize Theron, Sean Bean et Jeremy Renner. Sur cette lancée, il rejoint le prestigieux casting de Slevin, réalisé par Paul McGuigan, avec Josh Hartnett. L’année suivante, il interprète un sergent dans le thriller fantastique Le Nombre 23, de Joel Schumacher, aux côtés de Jim Carrey.

Sa réputation s’affirmant, il oscille entre petit et grand écran. Le comédien participe alors en 2009 à un épisode de The Good Wife, et campe le détective Tomas "TJ" Jaruszalski dans l’unique saison de Los Angeles Police Judiciaire, spin-off de Law and Order, dont l’action se déroule, comme l’indique le titre, dans la "Cité des Anges".

Le jeune homme apparaît également dans le glamour Salt porté par Angelina Jolie, ainsi que dans Minuit à Paris, du cinéaste Woody Allen, dans lequel il incarne le célèbre auteur et journaliste Ernest Hemingway. Stoll décroche ensuite un rôle régulier dans la première saison de House of Cards, celui de Peter Russo, un membre du Congrès élu démocrate, qui a quelques soucis avec l’alcool et la drogue.

Après un retour sur le grand écran en 2014 dans le nerveux Non-Stop, avec Liam Neeson, et un passage éclair dans la quatrième saison de Homeland face à Claire Danes, l’acteur décroche de nouveau un rôle régulier à la télévision, mais cette fois-ci dans un tout autre genre : l’horreur. En jouant le docteur Ephraim Goodweather dans The Strain de Guillermo del Toro.

Le comédien est alors propulsé dans des productions toujours plus importantes, tout en continuant de donner la réplique à des stars hollywoodiennes. Il est notamment à l’affiche d’une comédie signée Shawn Levy (La Nuit au Musée), intitulée This Is Where I Leave You. Il y interprète l’un des frères Foxman dont le père est décédé.

L’année 2015 marque une ascension fulgurante dans sa carrière cinématographique lorsqu’il campe Darren Cross alias "Yellowjacket", l’ennemi juré de Ant-Man, dans le blockbuster super-héroïque adapté du comic de Marvel. Second rôle connu, Corey Stoll joue ensuite dans des films aussi différents que Strictly Criminal, Café Society, Gold, First Man - le premier homme sur la Lune et The Many Saints of Newark.

Mais c'est du côté du petit écran que le natif de New York est le plus actif. L'acteur rejoint ainsi les castings des séries The Deuce, Baghdad Central et Billions.