Jeff Bridges débute sa carrière sur grand écran en 1950, à l'âge de quatre mois, en incarnant un nourrisson dans The Company she keeps. Très précoce, il joue huit ans plus tard aux côtés de son père, le célèbre comédien Lloyd Bridges, dans un épisode de la série télévisée Remous.

A 22 ans, Jeff Bridges décroche une nomination à l'Oscar du Meilleur second rôle pour La Dernière séance de Peter Bogdanovich. Un film qui le révèle véritablement en tant que comédien et qui annonce une carrière intense et éclectique. En 1974, Le Canardeur de Michael Cimino lui apporte une nouvelle nomination à l'Oscar et l'installe définitivement comme l'un des artistes les plus talentueux de sa génération. Il retrouvera d'ailleurs le réalisateur en 1980 avec La Porte du paradis.

Collaborant avec les cinéastes les plus confirmés, comme John Frankenheimer ou John Huston, traversant tous les genres avec une aisance jamais démentie, Jeff Bridges ne rencontre pourtant le succès public qu'au début des années 80 : c'est le film de science-fiction des studios Disney Tron, qui en fait une vedette incontestée aux yeux des spectateurs du monde entier. Dès lors, cette "gueule" ne quittera plus la voie du succès.

En 1985, le Starman de John Carpenter lui permet d'être nommé à l'Oscar du Meilleur acteur. Choisissant méticuleusement ses rôles, Jeff Bridges se retrouve notamment à l'affiche du Tucker de Francis Ford Coppola, puis au générique de Susie et les Baker Boys. En 1991, il signe une interprétation remarquée dans Fisher King / Le roi pêcheur de Terry Gilliam, aux côtés de Robin Williams.

Jeff Bridges devient culte pour beaucoup en 1997, avec le rôle du Dude, glandeur invétéré de The Big Lebowski, réalisé par Joel et Ethan Coen. On le voit ensuite dans le thriller Arlington Road puis à l'affiche du film politique Manipulations, qui lui apporte une quatrième nomination à l'Oscar. En 2001, il est à l'affiche du film fantastique K-Pax, l'homme qui vient de loin, puis confirme ses goûts éclectiques en s'illustrant dans la production familiale Pur Sang, la légende de Seabiscuit (2003), l'ambitieux long métrage fantastique Tideland (2005) et la comédie adolescente Stick It (2007).

Méchant du film de super-héros Iron Man en 2008, Jeff Bridges tourne à un rythme d'enfer. On le voit ainsi en 2009 au casting de Away We Go puis en 2010 dans Les Chèvres du Pentagone et Crazy Heart, qui lui vaut de décrocher l'Oscar du Meilleur acteur et la consécration tant attendue de sa carrière. Mais il ne s'arrête pas de tourner pour autant avec la même énergie, puisqu'il apparaît en 2011 au générique de Tron l'héritage, suite du classique qui lui a apporté la gloire près de trente ans auparavant ainsi que dans le western True Grit, occasion pour lui de retrouver les Frères Coen, 13 ans après The Big Lebowski.

De plus en plus cantonné aux rôles de personnages bourrus par sa voix de plus rocailleuse, Jeff Bridges participe à des sagas pour adolescents. Ce seront The Giver et Le Septième fils, sortis la même année en France, mais n'ayant pas le succès escompté. Il revient à un cinéma moins commercial avec des pépites comme Comancheria (un western particulièrement violent) et Liaisons à New York (film doux-amer signé Marc Webb).

Toujours dans cette veine, il retrouve le réalisateur de Tron: l'héritage pour le film de pompiers Line of Fire, puis Sale temps à l'hôtel El Royale de Drew Goddard. Son retour au blockbuster se fait pour Kingsman: Le cercle d'or, dans lequel il incarne "Champagne", chef d'agence américain porté sur le whisky. En 2020, il revient à la télévision pour la série The Old Man, l'histoire d'un ancien agent de la CIA traqué par un assassin.