Zero est soupçonné à tort du meurtre de Shizuka Hiô, une vampire de sang pur. Le Sénat, haut conseil des vampires, décide de le condamner à mort. Sauvé de justesse par l'intervention de Kaname, Zero apprend que Shizuka n'était pas l'ennemie qu'il s'était imaginé, mais un pion contrôle par une autre éminence grise. De son côté Yûki, persuadée que sa mémoire effacée contient les clefs de la tragédie, s'efforce de retrouver des traces de son passé.
Après la mort de Shizuka Hio, l'académie retrouve enfin la paix, mais voilà que Zero est de retour et que les vampires du Sénat l'accusent de meurtre.
S02E02 - L'éternelle promesse
Tourmentée par la tentative de rapprochement de Zero, Yuki décide de ne rien dire à Kaname tant qu'il n'aura pas reconnu l'innocence de Zero.
S02E03 - Portrait dans un lapis-lazuli
Pendant les grandes vacances, la Night Class investit la maison de famille d'Aido, tandis qu'Hanabusa décide de rester à l'académie pour enquêter sur Kaname.
S02E04 - Mouvement fœtal du démon
Pendant que la Night Class passe les vacances dans la maison de famille d'Aido, Yuki tente de retrouver la mémoire.
S02E05 - Le piège
Hantée par des visions de sang, Yuki reste déterminée à en apprendre davantage sur son passé en se rapprochant de Kaname.
S02E06 - Les amoureux chimériques
Après avoir reçu les avances de Kaname, Yuki a du mal à cacher son embarras alors que les gardes de la Night Class ne la quittent pas d'une semelle.
S02E07 - Un baiser de ronces
Senri retourne à l'Académie, mais après sa discussion avec Ichiru, il change subitement de comportement.
S02E08 - Un tourbillon de souvenirs
Après avoir réveillé un vampire, Yuki retrouve subitement la mémoire et se souvient de son père, de sa mère et de son frère.
S02E09 - Le retour du roi fou
Yuki sait maintenant qui elle est. Inquiète pour Zero, elle décide de le retrouver mais celui-ci n'arrive pas à accepter la personne qu'elle est devenue.
S02E10 - Prélude d'une bataille
Le Directeur de l'académie fait évacuer d'urgence les élèves de la Day Class alors que les vampires de Rido s'en prennent aux étudiants.
S02E11 - Deux vies
Prêt à tout pour protéger l'académie, le Directeur fait face au chef des chasseurs de vampires, tandis que Rido continue à se déchaîner.
S02E12 - Le bout du monde
Yuki décide d'honorer son rôle de gardienne en protégeant les élèves de l'académie et en combattant Rido.
S02E13 - Le chevalier des vampires
Pour pouvoir tuer Rido, Zero a besoin d'unir ses forces à celles de Kaname au cours d'un combat qui risque d'être dévastateur pour l'Académie Cross