June doit faire face aux conséquences du meurtre du commandant Waterford tout en luttant pour redéfinir son identité et sa raison d’être. Désormais veuve Serena tente de se faire sa place dans la société de Toronto alors que l’influence de Gilead commence à grandir au Canada. Le commandant Lawrence travaille avec Tante Lydia pour réformer la République et prendre le pouvoir, tandis que de leur côté June, Luke et Moira combattent Gilead à distance tout en tentant de sauver et de retrouver Hannah.