Fille du cinéaste Francis Ford Coppola, Sofia Coppola débute sa carrière d'actrice dès le berceau : elle a à peine un an quand elle se fait baptiser devant la caméra de son père dans Le Parrain. Ses rôles suivants restent étroitement liés au réalisateur : il la fait figurer dans Le Parrain, 2e partie, Outsiders, Rusty James, Cotton Club, ou encore dans Peggy Sue s'est mariée, aux côtés de son cousin Nicolas Cage. Elle participe également à l'un des premiers courts métrages de Tim Burton (Frankenweenie) et est à l'affiche en 1987 de Anna, long métrage de Yurek Bogayevicz avec Sally Kirkland dans le rôle titre.

Elle a 18 ans quand, parallèlement à ses études d'arts plastiques au California Institute of the Arts, elle incarne Mary Corleone dans Le Parrain, 3e partie, après le désistement soudain de Winona Ryder. Les critiques désastreuses qu'elle reçoit pour son interprétation lui font renoncer à embrasser une carrière d'actrice. Par la suite, elle fera quelques apparitions sur grand écran, notamment dans les films de son ancien mari, Spike Jonze (le court métrage Ciao L.A., le documentaire Torrance Rises), de son frère Roman Coppola (CQ) ou dans le premier épisode de la saga Star Wars, La Menace fantôme.

Cultivant son éclectisme, Sofia Coppola s'essaye à différents postes cinématographiques : elle est scénariste en 1989 pour le segment du film à sketch New York stories de son père, productrice en 1994 de Ciao L.A., directrice de la photographie sur Torrance Rises, costumière en 1990 pour The Spirit of '76, de Lucas Reiner. Mais elle trouve réellement sa vocation lorsqu'en 1996, elle réalise le court métrage Lick the star, dont elle est également scénariste et productrice et qui décrit l'errance de jeunes filles paumées.

En 1996, elle écrit et réalise son premier long métrage, Virgin suicides, drame emmené par Kirsten Dunst, observant le mal-être de cinq adolescentes dans une ville de l'Amérique puritaine des années 1970. Le film, présenté à la Quinzaine des Réalisateurs du Festival de Cannes en 1999, est encensé par la critique. Dès ce premier film s’installent les thématiques fétiches de la réalisatrice, notamment la solitude de l’être, menacé par un environnement étouffant.

La cinéaste récidive en 2002 avec le plus léger Lost in Translation, qui relate la rencontre de deux âmes esseulées à Tokyo, incarnées par Bill Murray et Scarlett Johansson et qui permet à Sofia Coppola de remporter l'Oscar du meilleur scénario original. En à peine deux films, Sofia Coppola est considérée comme l’une des cinéastes les plus douées de sa génération. Auréolée de ce succès, la réalisatrice retrouve la Croisette en 2006, sa biographie de la reine Marie-Antoinette, campée par Kirsten Dunst à l'écran, étant présentée en compétition au Festival de Cannes. Le film reçoit un accueil mitigé par la critique, pointant notamment du doigt les libertés que prend la réalisatrice avec les faits historiques.

Son quatrième long métrage Somewhere (2010), qui s'inspire de sa jeunesse et des relations difficiles avec son père, met en scène un has-been, Stephen Dorff et une star montante, Elle Fanning. Basé sur un scénario original, Somewhere marque le retour de Coppola vers un cinéma intimiste. Encensé par la critique, le film reçoit le Lion d'Or au festival de Venise présidé cette année par Quentin Tarantino. Trois ans après, la 66ème édition du Festival de Cannes lui ouvre à nouveau ses portes avec The Bling Ring présenté, cette fois-ci, dans la section Un Certain Regard présidée par Thomas Vinterberg. Inspiré de faits réels, le film suit les aventures d’un groupe d’adolescents ayant cambriolé les maisons de plusieurs célébrités.

L'année suivante, elle est membre du jury du Festival de Cannes, présidé par Jane Campion. En 2015, elle retrouve Bill Murray pour A Very Murray Christmas sur Netflix puis elle met en scène la Traviata de Verdi à l'opéra de Rome - elle avait déjà mis en scène l'opéra Manon Lescaut de Puccini à l'Opéra de Montpellier en 2009. Elle retourne derrière la caméra en 2017 avec Les Proies, qui adapte le même roman que le long-métrage de 1971 de Don Siegel avec Clint Eastwood. On y suit un soldat blessé recueilli par les pensionnaires d'un internat de jeunes filles lors de la guerre de Sécession.

C'est ensuite sur la plateforme Apple TV+ que sort en France On The Rocks, qui met en scène les retrouvailles douces-amères entre un père (Bill Murray) et sa fille (Rashida Jones) à New York. En 2023, la cinéaste s'attaque à une icône de la pop culture avec Priscilla, consacré à l'ex-épouse d'Elvis Presley. Dans la lignée de ses précédents travaux, elle livre un film dépouillé et mélancolique qui suit la psyché d'une jeune fille qui devient une femme dans une prison dorée. Dans le rôle-titre brille l'actrice Cailee Spaeny, qui obtient le Prix d’interprétation féminine à la Mostra de Venise.