Dakota Fanning est la fille d'une joueuse de tennis professionnelle et d'un ancien joueur de baseball devenu vendeur en matériel électronique. Très précoce, elle révèle ses dons de comédienne après une semaine de formation au Performing Actors North. Sa mère lui trouve un agent, et la fillette enchaîne rapidement trois spots publicitaires, un rôle vedette dans la pièce Rainbow fish et des apparitions dans les séries Urgences, Les Experts, The Practice, Spin City et Malcolm.

A sept ans, Dakota est la plus jeune interprète jamais sélectionnée au Screen Actors Guild Award pour sa prestation dans Sam je suis Sam. Ce drame, où elle interprète la fille d'un handicapé mental (Sean Penn) lui vaut également le Critics Choice Award 2001. Devenue la petite chouchou d'Hollywood, elle campe la progéniture de Charlize Theron dans Mauvais piège (2002), celle de Robert De Niro dans Trouble jeu (2005) et celle de Tom Cruise pour La Guerre des mondes (id.) de Steven Spielberg.

Héroïne extraterrestre de la mini-série Disparition produite par DreamWorks Television, la petite Dakota Fanning est également choyée par Le Chat chapeauté (2004) et la baby sitter Brittany Murphy dans Filles de bonne famille (id.). Trouvant protection auprès de Denzel Washington dans le thriller d'action très sombre Man on fire (id.) de Tony Scott, elle pénètre trois ans plus tard dans Le Petit monde de Charlotte, l'adaptation du roman du même nom pour enfants écrit par E.B. White.

En 2009, elle est choisie pour incarner Jane, vampire froid et cruel appartenant à la famille des Volturi, dans le deuxième volet de la saga à succès Twilight (Twilight - Chapitre 2 : tentation), avant de reprendre son rôle dans le troisième opus en 2010, Twilight - Chapitre 3 : hésitation. La jeune actrice qui grandit, se voit également offrir des rôles plus matures, notamment dans The Runaways où elle incarne la chanteuse Cherie Currie, aux côtés de sa partenaire de Twilight, Kristen Stewart.

Puis, la comédienne se glisse à nouveau dans la peau de Jane Volturi dans Twilight, chapitre IV : Révélation - 1ère et 2ème partie. On la voit ensuite dans la romance Now is Good, le road movie policier The Motel Life et le biopic The Last of Robin Hood. En 2014, elle s'illustre aux côtés de Jesse Eisenberg dans Night Moves. Deux ans plus tard, elle donne la réplique à Ewan McGregor dans American Pastoral où elle campe une jeune fille qui s’apprête à commettre un attentat politique.

En 2017, Dakota est à l’affiche de Please Stand By de Ben Lewin, où elle interprête une femme autiste qui tente par tous les moyens de participer à un concours d’écriture. Cette même année, elle joue dans le western très noir Brimstone. Puis, elle prend part au casse de Ocean's 8 et apparaît furtivement dans le nouveau Tarantino Once Upon a Time in Hollywood. En 2022, elle tourne sous la houlette de Mélanie Laurent dans The Nightingale et retrouve Denzel Washington dans Equalizer 3.

Parallèlement, Dakota Fanning est active du côté des séries, comme en témoignent ses prestations dans L'Aliéniste, The First Lady et Ripley.