Homme de théatre, Richard Eyre débute sa carrière sur les planches. Directeur de 1988 à 1997 du Royal National Théâtre, il met en scène près d'une trentaine de pièces et en produit le triple.
1983 est placée sous le signe du septième art pour Richard Eyre puisqu'il réalise ses deux premiers longs métrage. Loose Connections d'abord, une comédie dans laquelle il dirige Stephen Rea. Puis The Ploughman's Lunch, une comédie dramatique emmenée par Tim Curry et récompensée par une première nomination aux BAFTA.
Très pris par le théâtre et le petit écran, il ne revient vers le cinéma qu'en 2001 avec Iris, un biopic mouvementé sur la vie d'Iris Murdoch, célébre romancière britannique. Un retour très remarqué puisque, pour l'occasion, il travaille avec Kate Winslet et Judi Dench, toutes deux nominées aux Oscars pour leur interprétation d'Iris. Dans Stage Beauty, qu'il réalise en 2005, Richard Eyre combine deux de ses passions puisque le théâtre prend une place prépondérante dans son film. Dans un Londres du 17ème siècle, il aborde les premiers pas des femmes sur scène. Toujours très pointu dans le choix de ses actrices, il dirige ensuite Cate Blanchett et Judi Dench (pour la troisième fois) dans Chronique d'un scandale, un sixième film véritablement encensé par le public et nommé aux Golden Globes et aux Oscars. En 2009, le réalisateur revient sur les écrans avec The Other Man. Ecrit, produit et réalisé par Richard Eyre, cette adaptation de la nouvelle de Bernhard Schlink met en scène deux hommes, Liam Neeson et Antonio Banderas, qui se disputent l'amour d'une femme, Laura Linney.