Après des études universitaires à la Southern California Film School, James Foley fait ses premières armes derrière la caméra en 1984 avec Reckless, un thriller teinté de romance dont le scénario a été écrit par un autre débutant : Chris Columbus. Aidan Quinn et Daryl Hannah y jouent les rôles principaux. Mêlant un suspens soutenu et une intrigue élégante à la description abrupte et sans concession de la nature profonde des personnages qui habitent ses films, le metteur en scène d'origine new-yorkaise dépeint, deux ans plus tard, l'univers d'une famille en crise dans Comme un chien enragé. Cette histoire tirée d'un fait réel propose un casting de rêve avec Christopher Walken en père criminel et Sean Penn en fils paumé.

En 1987, James Foley dirige la compagne de ce dernier, Madonna, dans Who's That Girl, l'occasion pour lui d'aborder un tout autre registre : la comédie. Mais le film est un échec retentissant, tant au niveau critique que commercial. Le cinéaste revient donc à ses premiers amours en 1990 avec une oeuvre très noire, After dark, my sweet, adaptation d'une nouvelle de Jim Thompson. Deux ans après, il collabore avec un scénariste de renom, David Mamet, pour Glengarry, une fable satirique sur le chaos moral de la société contemporaine. Pour l'occasion, le réalisateur réunit devant sa caméra une pléiade de stars parmi lesquelles Jack Lemmon, Al Pacino (qu'il retrouvera pour le drame Instant de bonheur en 1995), Kevin Spacey ou encore Ed Harris.

Après avoir enchaîné les tournages de films moins réussis comme L'Héritage de la haine (1996) et Fear (1998), il se lance en 1999 dans la réalisation d'un polar musclé avec Le Corrupteur. Mark Wahlberg y interprète un flic américain faisant équipe avec un policier d'origine chinoise joué par Chow Yun-Fat. Pressenti à la mise en scène de La Recrue, James Foley lui préfère le projet Confidence (2003), une histoire d'arnaque remplie de chausse-trappes et de rebondissements. Une nouvelle fois, le casting est impressionnant : Dustin Hoffman et Andy Garcia font figure de seconds couteaux de luxe face à Edward Burns et Rachel Weisz. Trois ans plus tard, ce sont Halle Berry et Bruce Willis qui répondent présent à son nouveau thriller Dangereuse séduction.

Comme beaucoup de cinéastes, James Foley se dirige vers le petit écran et ses séries de qualité. Il réalise ainsi, entre autres, douze épisodes de la série à succès House of Cards portée par Kevin Spacey. En 2016, il revient au cinéma avec Cinquante Nuances plus sombres adapté du roman érotique du même nom écrit par la Britannique E. L. James. Le film fait suite au lucratif Cinquante Nuances de Grey de Sam Taylor-Johnson et génère pas moins 381 millions de dollars dans le monde via sa sortie en salles, poussant ainsi le cinéaste à s'attaquer au troisième opus, Cinquante Nuances plus claires prévu pour début 2018.