Jon Watts étudie le cinéma à l'Université de New York et commence sa carrière par la réalisation de publicités. En 2001, il signe avec David Karlsberg Clay Pride: Being Clay (littéralement "Être Argile"), un court métrage métaphorique sur la stigmatisation de l'homosexualité.
En 2005, le jeune cinéaste tourne un premier court seul derrière la caméra : The Invisible Dog, qui raconte l'étrange histoire d'un petit garçon qui veut un chien si fort qu'il décide de l'imaginer. Il se tourne ensuite vers l'humour en réalisant quelques sketchs sur Internet pour Funny Or Die.
Employé par la chaîne Comedy Central, il devient une valeur sûre en comédie à la télévision. En 2011, Jon Watts met en scène The Fuzz, un film parodique avec des marionnettes. Cette même année, il signe de nombreux épisodes de la série télévisée d'actualités parodiques Onion News Network.
En 2014, il passe au format long avec Clown. Produit par Eli Roth (qui lui propose de faire ce film après avoir visionné sur Youtube une fausse BA concoctée par Watts sur un clown tueur), le film suit Peter Stormare en gentil papa qui se déguise en clown... Et qui ne peut plus retirer son costume.
Le natif de Fountain (une petite ville du Colorado) poursuit avec Cop Car, un violent thriller se déroulant dans l'Amérique profonde, où Kevin Bacon incarne un shérif on ne peut plus véreux prenant en chasse deux garçons. Le long métrage est remarqué au prestigieux festival de Sundance.
En 2015, il est choisi pour réaliser le nouveau reboot de la saga Spider-Man avec Tom Holland. Fort du succès du blockbuster (880 millions de dollars de recettes mondiales), il enchaîne avec Spider-Man: Far from Home (plus d'1,1 milliard de recettes) et Spider-Man: No Way Home.
Ne quittant plus l'univers des super-héros, Jon Watts s'attaque à un autre gros morceau du catalogue Marvel : Les 4 Fantastiques, avec un reboot qui marque leur entrée dans le MCU. En septembre 2021, il est annoncé qu'il réalisera un thriller emmené par George Clooney et Brad Pitt.
Laurent Schenck