Après avoir obtenu sa licence de mise en scène et création de décors de théâtre, Jonathan Glazer fait ses débuts comme metteur en scène de théâtre, monteur de bandes-annonces et réalisateur de clips vidéo pour la BBC.

En 1993, il commence à travailler avec le producteur Nick Morris chez Academy Commercials, où il écrit et réalise trois courts métrages, "Mad", "Pool", "Commission", avant de passer à la réalisation de vidéoclips et de films publicitaires. Il signe différents clips pour Massive Attack, Nick Cave, Blur ; ceux de Radiohead et Jamiroquai sont récompensés à plusieurs reprises. En 1997, Jonathan Glazer est élu Réalisateur de l'année lors des Music Video Awards, et son clip Virtual Insanity pour Jamiroquai est nommé à dix MTV Awards. 

Il signe la réalisation de certains des films publicitaires les plus novateurs et les plus remarqués des années 90, qui remportent de très nombreux prix. Dans le cadre de Channel 4, The 100 greatest TV Ads, sponsorisé par le Sunday Time, Surfer, est élue meilleure publicité de tous les temps par le public. 

Sexy Beast est le premier long métrage que réalise Jonathan Glazer en 2000. Lauréat de nombreux prix internationaux pour son travail dans la publicité et le clip, il choisit de se centrer sur le monde des gangsters britanniques - un univers qui le fascine. Il poursuit dans la réalisation cinématographique en 2004 avec Birth où Nicole Kidman tient le premier rôle, et où un petit garçon tente de la convaincre qu'il est la réincarnation de son mari décédé. Et après une longue absence, il revient au grand écran en 2014 avec Under The Skin, un film ayant pour tête d'affiche la sulfureuse et très à la mode Scarlett Johansson.