Fille d'une directrice de casting et d'un décorateur de théâtre, Marion Vernoux abandonne ses études en classe de terminale pour se lancer dans le cinéma. Assistante de production au milieu des années 80, elle co-écrit en 1987 les paroles de N'importe quoi, le premier hit de Florent Pagny et travaille également pour les éditions Flammarion. En 1990, elle est l'auteur du scénario de Pacific Palisades, une comédie avec Sophie Marceau, qui relate son expérience de serveuse dans un bar californien.
En 1991, Marion Vernoux signe pour la Sept un téléfilm très remarqué, Pierre qui roule, dans lequel transparaît déjà son goût pour les situations insolites. Elle réalise en 1994 son premier long-métrage, Personne ne m'aime, un road-movie au féminin, avec les égéries Nouvelle vague Bernadette Lafont et Bulle Ogier. La critique est emballée par le ton décalé de ce premier opus, auquel succède Love etc. (1996), adaptation du best-seller de Julian Barnes avec le couple Charlotte Gainsbourg-Yvan Attal.
Les films chamarrés et gorgés de chansons de la malicieuse Marion Vernoux, font la part belle aux comédiennes. Valeria Bruni-Tedeschi trouve un de ses plus jolis rôles, celui d'une chômeuse amoureuse, dans Rien à faire, présenté à Venise en 1999, tandis que Karin Viard et Hélène Fillières sont les héroïnes de Reines d'un jour, puzzle sentimental sorti en 2001. La cinéaste poursuit dans cette veine, entre fantaisie et mélancolie, avec A boire (2004), qui narre les tribulations arrosées de trois paumés (interprétés par Béart, Baer et Kelif) dans une station de sports d'hiver.