Fils du non moins illustre producteur Darryl F. Zanuck et de la comédienne Virginia Fox, Richard D. Zanuck baigne évidemment dans le milieu du cinéma dès son plus jeune âge. Diplômé de Stanford, il rejoint à la fin des années 50 les rangs d'une 20th Century Fox dirigée alors par son propre père. Dès 1959, il produit Le Génie du mal (Compulsion), primé au Festival de Cannes pour l'interprétation de son trio Dean Stockwell / Bradford Dillman / Orson Welles.
Il supervise par la suite Sanctuaire avec Yves Montand, Les Liaisons coupables de Cukor ou encore le succès La Mélodie du bonheur (5 Oscars et... le 3e plus gros succès de tous les temps en dollars constants), qui fera, de son propre aveu, "plus de mal à l'industrie que n'importe quel autre film. Tout le monde a essayé de le copier". Nommé à la tête des productions en 1966, il accompagnera des oeuvres majeures comme Patton, French Connection ou M.A.S.H..
Forcé de quitter ses fonctions à la fin de la décennie après plusieurs échecs commerciaux (son père sera poussé vers la sortie en 1971), Richard D. Zanuck rejoint les rangs de la Warner Bros avant d'opter pour la voie indépendante avec son partenaire David Brown, via la Zanuck/Brown Company. Les deux hommes lancent alors la carrière d'un certain Steven Spielberg avec Sugarland express mais surtout Les Dents de la Mer qui devient alors le plus gros succès de tous les temps. Parmi leurs autres productions marquantes : L'Arnaque (1973), Le Verdict (1982, nommé à l'Oscar du Meilleur film) ou Cocoon (1985).
En 1988, il fonde sa propre société, la Zanuck Company, lancée par un Oscar du Meilleur film avec Miss Daisy et son chauffeur. Sous cette bannière, Richard D. Zanuck travaillera notamment avec Clint Eastwood (Jugé coupable), Sam Mendes (Les Sentiers de la perdition) mais surtout Tim Burton avec qui il collabore à six reprises durant la décennie 2000, de La Planète des singes (2001) à Dark Shadows (2012).