Après des études dans le Vermont et au Neighborhood Playhouse School of Theatre de New York, David Mamet revient à Chicago pour fonder la St. Nicholas Theatre Company. Pendant un temps, il travaille comme directeur artistique du célèbre Goodman Theatre. On lui doit de nombreuses pièces, comme American Buffalo.
David Mamet commence par écrire pour le cinéma en 1982, et signe le scénario du remake de Le facteur sonne toujours deux fois, mis en scène par Bob Rafelson. Après avoir remporté le pulitzer pour sa pièce Glengarry Glen Ross en 1984, il écrit le script de Les Incorruptibles (1987), un des plus gros succès de Brian De Palma.
Cette même année, David Mamet passe à la réalisation avec Engrenages, salué par les critiques. Depuis, il alterne entre mise en scène et écriture. Il participe à la rédaction de nombreux scénarios dont celui de Nous ne sommes pas des anges (1989), réalisé par Neil Jordan avec Robert De Niro et Sean Penn dans les rôles principaux, Hoffa (1992) de Danny DeVito, Vanya, 42nd Street (1994) de Louis Malle, Des hommes d'influence (1997) de Barry Levinson, qui lui vaut une nomination aux Oscars, Ronin (1998) de John Frankenheimer et Hannibal (2001) de Ridley Scott. Il collabore également aux adaptations cinématographiques de ses propres pièces : Glengarry (1992) de James Foley et American Buffalo (1996) de Michael Corrente.
En tant que réalisateur, on lui doit entre autres La Prisonnière espagnole (1997), Séquences et conséquences (2000) et Braquages (2001).