Né de parents comédiens, Jeremy Allen White effectue sa première prestation en 2006 dans un épisode de Conviction. Il poursuit avec quelques petits rôles dans Beautiful Ohio (2006) de Chad Lowe et Twelve (2010) de Joel Schumacher, et campe un personnage plus important aux côtés de Ezra Miller dans le drame Afterschool (2008). L'année suivante, il joue le personnage qui le révèle au grand public dans la série Shameless US. Il s'agit de Phillip "Lip" Gallagher, le deuxième enfant Gallagher dont l'intelligence est très développée mais qui, comme beaucoup de protagonistes du show, passe une grande partie de son temps à agir de manière absurde. La série dure jusqu'en 2021 et comprend 10 saisons. Parallèlement, Jeremy est sollicité au cinéma, comme en témoignent ses prestations dans le déjanté My Movie Project (2013), la comédie dramatique After Everything (2017), ...
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