Jiri Menzel suit une formation dans la plus célèbre institution cinématographique de son pays, la FAMU, l'Ecole de cinéma de Prague. Avant d'aborder le métier de cinéaste, il tente une carrière de comédien, puis il devient assistant réalisateur pour Vera Chytilova . En 1965, il prend la caméra pour diriger l'un des cinq segments du film Les Petites Perles au fond de l'eau, basé sur cinq histoires de l'écrivain tchèque Bohumil Hrabal.
Le deuxième long métrage de Jiri Menzel en 1966 permet au jeune réalisateur de se faire reconnaître sur le devant de la scène internationale : Trains étroitement surveillés, à nouveau basé sur un roman de Bohumil Hrabal, est un film drôle et satirique sur la guerre vue du quai d'une gare, qui est couronné en 1968 par l'Oscar du Meilleur film étranger. Mais les évènements du Printemps de Prague de 1968, pendant lesquels les soviétiques envahissent la Tchécoslovaquie, ont interrompu momentanément sa carrière.
Ce n'est qu'en 1975 que Jiri Menzel reprend le chemin des studios, en tant que réalisateur pour la comédie A l'orée de la forêt et en tant qu'acteur dans Le Jeu de la pomme où il retrouve Vera Chytilova. Très à l'aise dans le registre de la comédie satirique, Jiri Menzel signe pendant les années 80 des films mettant en évidence son point de vue mordant sur ses contemporains, comme dans Mon Cher Petit Village en 1985.
Jiri Menzel tourne en 1992 pour Costa-Gavras aux côtés d'André Dussollier et Pierre Arditi dans la comédie La Petite Apocalypse. Deux ans plus tard, il réalise à nouveau une comédie, Les Aventures d'Ivan Tchonkine, mais aux tonalités résolument plus dramatiques qu'auparavant. En 2002, il réalise l'un des segments du film Ten minutes older - The cello avec Bernardo Bertolucci, Mike Figgis ou encore Claire Denis.