Miranda Richardson quitte le lycée à 17 ans et après quelques hésitations s'engage dans une école de théâtre. En trois années, elle termine avec réussite son cursus et commence sa carrière sur scène à Manchester puis Londres. Au début des années 1980, elle fait quelques apparitions à la télévision avant de faire ses débuts sur grand écran en 1985 dans Un Crime pour une Passion de Mike Newell dans lequel elle joue une hôtesse dans un night-club fréquenté par la haute société londonienne. Ce premier film très remarqué lui permet de tourner deux ans plus tard L'Empire du soleil sous la direction de Steven Spielberg. Elle a pour partenaire Christian Bale et John Malkovich.

Sa carrière prend un nouvel essor en 1992. Cette année-là, elle se fait remarquer pour trois compositions. Sa performance d'épouse trompée dans Fatale lui vaut une nomination à l'Oscar. Pour The Crying Game de Neil Jordan, elle se plonge dans la peau d'une terroriste de l'IRA. Elle retrouve également Mike Newell pour Avril enchante dans lequel elle interprète une femme au foyer déprimée qui dans un château italien reprend goût à la vie.

En 1994, Miranda Richardson est à nouveau reconnue pour son travail. Elle est nominée à l'Oscar de la meilleure actrice pour une nouvelle interprétation d'épouse perturbée dans Tom & Viv. On la retrouve ensuite dans des univers très variés. Elle est l'épouse kidnappée d'un homme politique au coeur de l'Amérique des années trente dans Kansas City (1996) de Robert Altman, se retrouve au Sud des Etats-Unis pour Le Predicateur (1997) de Robert Duvall et joue une des villageoises apeurées par les décapitations du cavalier sans tête dans Sleepy Hollow (1999) de Tim Burton.

En 2000, c'est elle qui donne la voix de la fermière Mme Tweedy dans Chicken run et apparaît au côté de Sylvester Stallone dans le thriller Get Carter. En 2002, elle revient en Angleterre pour tourner sous la direction de David Cronenberg. Dans Spider, elle n'interprète pas moins de trois rôles de femmes qui font tourner la tête du petit Dennis Cleg joués par Ralph Fiennes et Bradley Hall. Peu habituée aux grosses productions, elle fait toutefois en 2005 son entrée dans l'univers magique de Poudlard en interprétant la sorcière-journaliste Rita Skeeter dans Harry Potter et la Coupe de Feu.

L'actrice anglaise connaît une petite traversée du désert, ne figurant qu'au second plan de réalisations où elle incarne essentiellement des rôles de bourgeoises. Elle campe la diabolique Nana Mae Frost dans le futuriste Southland Tales (2006) avec Dwayne Johnson, amuse la galerie en jouant les Mères Noël pour David Dobkin dans Frère Noël (2007), se glisse dans la peau de la Duchesse de Kent aux côtés d'Emily Blunt dans Victoria : les jeunes années d'une reine (2009) et incarne Barbara, la secrétaire d'Etat travailliste auprès de Sally Hawkins dans l'engagé et provocant We Want Sex Equality (2010). Cette même année, elle reprend son rôle de Rita Skeeter dans l'avant-dernier volet de la saga Harry Potter, Harry Potter et les reliques de la mort (2010). 

Plus de deux ans après Absolutely Fabulous, Miranda Richardson, au point mort sur grand écran, prend de nouveau l'assaut de séries télévisées : Rubicon, Parade's End et Les Pilliers de la Terre. Côté cinéma, elle participe à Maléfique (2014) des studios Disney, en jouant la Reine Ulla, aux côtés d'Angelina Jolie et Elle Fanning.