Emmanuel Finkiel commence sa carrière en 1979, comme assistant-réalisateur. Un emploi qui lui permettra d'apprendre auprès des plus grands : il travaillera ainsi avec Jean-Luc Godard (Nouvelle Vague en 1989), Krzysztof Kieslowski (Trois couleurs - Bleu, Blanc, Rouge en 1993 et 1994), ou Bertrand Tavernier (L'Appât en 1995).
En 1995, il passe lui même derrière la caméra et réalise Madame Jacques sur la Croisette, court-métrage autour d'un des sujets récurrents de son oeuvre, la shoah. Primé dans de nombreux festivals, il obtient notamment le César du meilleur court-métrage en 1997 et le prix de la qualité CNC. En 1999, il réalise son premier long, Voyages, également récompensé : il obtient le césar du premier film et du meilleur montage 2000. Après plusieurs courts-métrages, il réalise, en 2001, son second long-métrage, Casting, en reprenant les bandes des auditions de ses deux précédents travaux.
Parallélement à sa carrière derrière la caméra, Emmanuel Finkiel est occasionnellement acteur : on peut ainsi le voir dans Le Pont des arts d'Eugène Green en 2004 ou dans De battre, mon coeur s'est arrêté de Jacques Audiard en 2005.
En 2009, il revient à ses premières amours en réalisant un troisième long-métrage, Nulle part, terre promise.